嘉平四年，司马师下令兵分三路攻打吴国，司马昭为都督，统率征东将军胡遵、镇东将军诸葛诞讨伐吴国，在东兴交战。但这一战，由于胡遵等人轻敌懈怠，导致魏军战败。司马昭作为监军，也因这次战败获罪被削去爵位。这对司马昭来说，无疑是一次不小的打击，但他并没有因此一蹶不振。他就像一位在赛场上失利的运动员，默默总结经验教训，等待着下一次证明自己的机会。

嘉平五年，蜀将姜维再次举兵侵扰陇右，佯称要攻打狄道。司马昭暂兼征西将军，驻守长安。面对姜维的虚张声势，司马昭并没有被迷惑，他通过分析姜维的军事行动和战略意图，准确判断出姜维是在虚晃一枪。果然，蜀军因粮草不足撤军。此时又赶上新平羌胡部族叛乱，司马昭率军将他们击破，叛军惧于其威纷纷投降。凭借这次平叛的功劳，司马昭重新被封为新城乡侯，再次回到了权力的舞台中央，也向众人证明了自己的能力。

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嘉平六年，魏邵陵厉公曹芳与中书令李丰、太常夏侯玄、光禄大夫张缉等人密谋诛杀司马师，欲改立太常夏侯玄为大将军。可惜计划泄露，三人被司马师诛杀。同年，司马师废曹芳为齐王，在郭太后的坚持下，司马师派使者迎立高贵乡公曹髦到洛阳登基，改年号为正元。司马昭参与了这次改立皇帝的谋划定策，因功被进封为高都侯，增封食邑二千户。在这场政治风波中，司马昭与兄长司马师紧密配合，成功稳固了司马氏家族的统治地位，也让曹魏政权进一步被司马氏掌控。

正元二年，镇东将军毋丘俭、扬州刺史文钦假称受太后诏书，在寿春起兵，并向各州郡发檄文以共同讨伐司马师。这是司马氏掌权以来，面临的一次重大军事叛乱。司马师率领中外各军讨伐毋丘俭和文钦，让司马昭兼任中领军，留守洛阳。在这场平叛战争中，司马师虽然成功诛杀了毋丘俭，文钦溃逃投奔吴国，但他自己也因眼疾复发，又在战争中受到惊吓，病情加重。

司马师回到京都后，深知自己时日无多，他将身后之事托付给了司马昭，任命司马昭为卫将军，总管诸军。不久，司马师在许昌逝世，魏帝曹髦命令司马昭镇守许昌，让尚书傅嘏率领六军返回京师。但司马昭可不甘心只做一个镇守一方的将领，他采用钟会及傅嘏的策略，自己率军返回洛阳以南驻扎。二月，诏令任命司马昭为大将军、录尚书事，他正式接过了兄长的班，成为了曹魏政权的实际掌权者。

甘露二年，又一场叛乱爆发了。镇东将军诸葛诞拒不接受司马昭以皇帝名义召他回京都任司空的命令，并杀死扬州刺史乐綝，盘踞淮南起兵，派小儿子诸葛靓到吴国做人质，向吴王称臣请求救援。面对这场叛乱，司马昭为激励士气，事奉天子及皇太后一同东征。他在青、徐、荆、豫征兵，又征集了一部分关中的流动部队，都会合于淮北。军队驻扎在项，令廷尉何桢持符节，出使淮南，对将士们宣示抚慰，申明叛逆与忠顺，诛罚与赏赐等政策，从心理上瓦解叛军的斗志。

六月，魏帝曹髦车驾到达项县，司马昭率兵二十六万人驻扎于丘头，命征南将军王基和安东将军陈骞等率众包围寿春城。东吴大将孙綝派遣全怿、全端、唐咨、文钦、王祚等将军率领三万余人前往寿春城接应诸葛诞，吴军趁包围圈还未形成，凭借险要地势，从寿春城东北冲入城中。同时，孙綝命大都督朱异率三万军士屯安城。随后，司马昭发挥他卓越的军事指挥才能，以优势兵力将寿春城四面合围，构筑工事困城。城内的文钦多次尝试突围，均被击退。

在这场战争中，司马昭还充分运用了智谋。他先是放风用反间之计，散布吴军救援将至、魏军士气低落、粮草匮乏等消息迷惑城内军士，让诸葛诞等人放松警惕，更加宽心任意吃喝，不久城中就缺粮了。诸葛诞的心腹将军蒋班、焦彝与文钦产生矛盾，二人害怕被杀，随即越过城墙投降魏军。吴将全怿之母在吴国获罪，全端哥哥的儿子全辉、全仪护卫其母投奔魏军。司马昭又用钟会的计谋，代全辉、全仪写信劝身处寿春城的全静投降，十二月，全静兄弟五人率领部下逃出城向司马昭投降，寿春城中人心恐慌，不知所为。

甘露三年春季，诸葛诞、文钦等出来攻击围城军，被魏军击退。诸葛诞与文钦内部不和、相互猜疑，文钦被诸葛诞所杀。文钦之子文鸯、文虎跳下城墙投降魏军，司马昭任其为将军，封为侯，并使其绕城喊话劝降，此时寿春守军斗志尽失，司马昭随即下令攻城。二月二十日，城内守军放弃抵抗，寿春城破，诸葛诞率亲信从小城门突围，兵败被杀，其三族尽数被诛。唐咨、王祚等将军和一万多吴军投降，魏军缴获的武器和物资堆积如山。这场战役，司马昭大军歼敌十万，大获全胜。为彰显大度，他下令吴军投降者一律不杀，并将他们安置在洛阳附近的河东、河内、河南三郡居住。寿春之战的胜利，让司马昭的威望达到了顶点，整个曹魏政权，再也没有人能挑战他的权威。